Ustilaginomycotina

Ustilaginomycotina é um grupo com grande diversidade morfólogica, agrupando fungos dimórficos que ao longo do seu ciclo de vida apresentam dois estados radicalmente diferentes: (1) um estádio mitospórico, designado por anamorfo, com uma morfologia do tipo levedura; e (2) um estádio meiospórico, designado por teleomorfo, com morfologia filamentosa em forma de carvão.^[2] Estes dois estados no ciclo de vida podem parecer muito diferentes, sendo difícil estabelecer a relação entre eles.

As espécies com esporos negros, são vulgarmente chamadas carvões ou morrões, dada a aparência que conferem às plantas que infectam.

Consiste das classes Ustilaginomycetes e Exobasidiomycetes,^[3] e em 2014 o subfilo foi reclassificado sendo-lhe adicionadas duas classes, Malasseziomycetes e Moniliellomycetes.^[4][5] A designação foi publicada pela primeira vez por Doweld em 2001; Bauer et al publicaram-na em 2006 como isónimo.^[6] Ustilagomycotina e Agaricomycotina são considerados grupos-irmãos, e por seu lado estes consideram-se grupos-irmãos do subfilo Pucciniomycotina.^[6]

Morfologia e fisiologia

A subdivisão Ustilaginomycotina apresenta diferentes morfologias ultraestruturais, algumas das quais definem a prórpia subdivisão enquanto unidade taxonómica, e algumas delas são também utilizadas para delimitar as classes, ordens e famílias.

Uma das características definidoras da subdivisão é forma de interação celular que ses estabelece entre as hifas do fungo e as células da planta hospedeira. Essas estruturas de ligação inter-específica, para além de definidoras da própria subdivisão Ustilaginomycotina, fornecem um conjunto de carcacterísticas ultraestruturais úteis para delimitar as classes que integram o grupo.^[3][7]

As zonas de interação com o hospedeiro podem ser zonas de interação local, caracterizando os Exobasidiomycetes, ou zonas de interação ampliadas caracterizando os Ustilaginomycetes. Esta diferença entre a interação local, típica dos Exobasidiomycetes, e a interação sistémica, típica dos Ustilaginomycotina.

A composição da parede celular dos Ustilaginomycotina é distinta, consistindo principalmente de glicose, com ausência de xilose. Este caráter separa a Ustilaginomycotina das Pucciniomycotina e da Agaricomycotina.^[8]

A arquitetura dos poros septais desempenha um papel importante na delimitação da subdivisão em Basidiomycotina. Em contraste com a Pucciniomycotina, os membros da subdivisão Ustilaginomycotina têm um poro septal com uma capa de membrana ou é sem poros. Não possui doliporos ou parentessomas como os Agaricomycotina.^[3][9]

Um estudo realizado em 1985 RNA ribossomal no locus 5S (5S rRNA) permitiu distinguir dois tipos de estruturas nos Basidiomycota. Esses dois tipos foram denominados estrutura secundária tipo A e estrutura secundária tipo B do rRNA 5S. Esta é uma ferramenta útil para delimitar as subdivisões. A subdivisão Ustilaginomycetina tem a estrutura secundária do tipo B e compartilha esta característica com os Agaricomycotina, o que os separa de Pucciniomycotina que tem a estrutura secundária do tipo A.^[10]

O ciclo de vida da subdivisão Ustilaginomycotina é a típica dos fungos dimórficos, apresentando duas fases, melhor dizendo, dois estágios, completamente distintas do ponto de vista morfológico, fisiológico e ecológico. Esses dois estágios do ciclo de vida são uma fase sapróbica haploide e uma fase parasitária (biotrófica) dicariótica.

A fase sapróbica é iniciada pela produção de leveduras haploides, que se fundem com outro esporo e produzem as hifas n+n que irão infectar o hospedeiro. A infecção acontece com a produção de uma estrutura designada por apressório, que é gerada por uma célula especializada usada para penetrar na cutícula do hospedeiro.

Dentro do hospedeiro, os fungos produzirem hifas e outra estrutura especializada designadas por haustórios. Esses haustórios permitem captar a nutrição necessária ao fungo a partir da planta hospedeira, sendo uma clara característica parasitária. Quase todos os Ustilaginomycotina após a instalação esporulam dentro do hospedeiro, com a formação de um esporo de paredes espessas que após a sepração em relação à hifa passa a constituir o teliósporo típico destes fungos.

O teliósporo é a parte mais visível do indivíduo e representa a síndrome do carvão ou morrão, a manifestação externa, em geral muito conspícua, da infeção. Este teliósporo é um esporo de repouso, especializado, que pode sobreviver fora do hospedeiro. O teliósporo é libertado do hospedeiro, produzindo quando as condições ambientais forem favoráveis um basídio diplóide que reinicia o ciclo.

Os espécimes de fungos pertencentes subdivisão Ustilaginomycotina obtidas da natureza frequentemente esrão no estado leveduriforme, já que este á o estágio predominante.^[11][12][13]

Distribuição

Como os membros de Ustilaginomycotina são maioritariamente fungos parasitas obrigatórios de de plantas vasculares, principalmente angiospermas e monocotiledóneas, a distribuição do grupo é determinada pela distribuição das espécies hospedeiras.^[3][12] Ainda assim, o grupo tem uma distribuição tendencialmente cosmopolita, com presença em regiões tropicais, temperadas e árticas.

A maioria das espécies é altamente específica em relação à escolha do hospedeiro, o que aparenta ser um produto da coevolução com diferentes linhagens de angiospermas. Essa hipótese é corroborado por estudos que mostram que algumas linhagens monofiléticas em Ustilaginomycotina são restritas a linhagens monofiléticas nas angiospermas. Mas nem todos os taxa em Ustilaginomycotina são hospedeiro-específicos, alguns têm uma ampla variedade de hospedeiros e outros saltaram de hospedeiro para outras plantas vasculares e não apenas monocotiledóneas.^[12][13]

Ecologia

Ustilaginomycotina inclui uma grande variedade de patógenos de plantas, com alguns que parasitam espécies economicamente importantes, como os trigos, a cevada e o milho. Em alguns casos, a perda de rendimento é mínima, em outros, as colheitas precisam ser colocadas em quarentena.

Algumas das galhas produzidas pelos carvões são consideradas uma iguaria em algumas partes do mundo. As linhagens do género Malassezia também causam danos à pele humana. As espécies com maior relevância esconómica são:

• Ustilago maydis
• Tilletia
• Malassezia

Ustilaginomycotina é uma subdivisão dentro da divisão Basidiomycota do reino Fungi. Era tradicionalmente composto pelas classes Ustilaginomycetes e Exobasidiomycetes,^[3] mas em 2014 a subdivisão foi reclassificada e foram adicionadas duas classes adicionais, as classes Malasseziomycetes e Monilielliomycetes.^[4][5] O nome foi publicado pela primeira vez por Aleksandr Doveld em 2001; Bauer e seus colegas o publicaram posteriormente em 2006 como um isónimo.^[6]

Ustilagomycotina e Agaricomycotina são considerados grupos irmãos entre si, e, por sua vez, são grupos irmãos da subdivisão Pucciniomycotina.^[6]

As relações filogenéticas entre as classes seriam as seguintes, de acordo com análises moleculares:^[14][15][16]

Ustilaginomycotina compreende 115 géneros agrupando mais de 1700 espécies.^[6][17] As espécies que integram esta subdivisão são maioritariamente parasitas de plantas que têm como hospedeiro plantas vasculares, pelo que a sua distribuição natural é, portanto, restrita à área de distribuição do hospedeiro.

O grupo também é conhecido por fungos carvões verdadeiros devido à produção de teliósporos que dão um aspecto de carvão às partes das plantas infestadas. O nome carvão (ou morrão) é usado como um termo distintivo, pois circunscreve a organização e o ciclo de vida de parte dos Ustilaginomycotina, mas não é um termo com significado taxonómico. O grupo Ustilaginomycotina integra alguns dos géneros mais conhecidos e estudados de parasitas de plantas, entre os quais Ustilago e Tilletia, apresentando grande importância económica.^[11][2]

Em 1847, os irmãos Charles Tulasne e Edmond Tulasne dividiram os chamados fungos produtores do carvão em dois grupos chamados Ustilaginaceae e Tilletiaceae.^[18] Tradicionalmente, os caracteres morfológicos dos basídios foram usados para a delimitação do grupo, mas após um estudo completo dos caracteres ultraestruturais, o grupo foi revisto.^[3][6]

Com o uso de microscopia eletrónica, Bauer et al. 1997 encontrou duas linhagens separadas de fungos do carvão, ou seja, o grupo Microbotryales (que agora foi movido para Pucciniomycotina) e o grupo Ustilaginomycetes. Dentro dos Ustilaginomycetes, identificaram três linhagens: Entorrhizomycetidea, Ustilaginomycetidae e Exobasidiomycetidae.^[3][19]

Na sua presente circunscrição taxonómica, Ustilaginomycotina é composto por espécies anamórficas do tipo levedura e espécies teleomórficas formadoras de carvões filamentosas.^[3][2] Esses dois estados podem parecer muito diferentes e nem sempre é fácil de emparelhar os anamorfos e teleomorfos de uma mesma espécie. Os dois estados diferentes, portanto, produziram binomes diferentes para a mesma espécie. Com o uso de caracteres morfológicos e dados moleculares, a subdivisão foi reclassificada e muitas das espécies foram renomeadas pelo princípio Um Fungo = Um Nome.^[4]

Ao observar as estruturas morfológicas ultraestruturais resultantes das interações hospedeiro-parasita, o aparato do poro septal^[3][9] e a análise da sequência molecular, uma nova classificação foi proposta. Nessa nova classificação, Ustilaginomycotina consistia nas três classes Ustilaginomycetes, Exobasidiomycetes e Entorrhizomycetes.^[2] Contudo, a presença no agrupamento dos Entorrhizomycetes foi questionada, passando a ser considerados como em incertae sedis na divisão Basidiomycota,^[17] passando posteriormente a constituir a divisão Entorrhizomycota, um grupo irmão dos Basidiomycota e Ascomycota.

Em 2014, uma nova análise de múltiplas sequências de genes mostrou que a subdivisão incluía duas classes adicionais, formadas por duas linhagens profundas independentes, que deviam ser reconhecidas como classes na subdivisão: Malasseziomycetes e Monilielliomycetes.^[5]

• Tree of Life Ustilaginomycotina